圣·约翰大学成立于1870，是由罗马天主教会的文森特（ Vincentian Fathers）响应布鲁克林的第一个主教约翰洛夫林（John Loughlin）的邀请而建的。其建立目的是为城市的贫困青年提供智力和道德教育。
圣·约翰的文森特价值观源自圣文森特德保罗（1581–1660）的理念和成果。圣文森特德保罗是基督教慈善机构的赞助者。跟随文森特的传统，大学旨在提供教育，鼓励更多地参与社会正义，慈善和服务。
圣·约翰大学最初成立时是圣·约翰路学院，位于布鲁克林市贝德福德-施托伊弗桑特（Bedford-Stuyvesant）的路易斯大道75号。1925年建立法律学院后，圣·约翰开始创建其他学院，并于1933成为一个大学。
1954年，圣·约翰在牙买加皇后区破土动工一个新的校园，在山顶高尔夫俱乐部的原地点。一年后，大学的前身——圣·约翰学院，从贝德福德-施托伊弗桑特（Bedford-Stuyvesant）搬到新校区。大约20年后，该大学的其他学院，由位于布鲁克林市区的Schermerhorn街96号的单独校园搬出皇后区的新校区。在1972年，最后一个学院从皇后区迁往那里，从而结束了布鲁克林市区的大学校园。
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